In den 1560er Jahren ließ Erzherzog Ferdinand II. die Anlage von den Architekten Giovanni und Alberto Lucchese zu einem Renaissance-Schloss umgestalten. Noch vor Beginn der Bauarbeiten schenkte Ferdinand II. das Schloss seiner ihm damals noch geheim angetrauten Frau Philippine Welser.
Bis zur Errichtung der Kunstkammer in den 1570er Jahren brachte Ferdinand II. seine bereits damals weithin berühmte Sammlung von Harnischen, Waffen, Porträts, Naturalien, Raritäten und Kostbarkeiten in der Innsbrucker Hofburg und im Hochschloss unter.
Nach dem Tod des Fürsten im Jahre 1595 verkaufte Ferdinands jüngerer Sohn aus erster Ehe, Markgraf Karl von Burgau Schloss Ambras an seinen Cousin Kaiser Rudolf II.
Erst unter dem Statthalter Erzherzog Karl Ludwig, der das Schloss ab 1855 als neugotischen Sommersitz umgestalten ließ, kam es zu Umbauten, die von den Architekten Ludwig und Heinrich Förster ausgeführt wurden.
Eine Auffahrtsrampe wurde angelegt, der Bergfried erhielt ein viertes Stockwerk mit einem Türmchen, an der Südfront entstanden ein bis zum zweiten Stock reichender Treppenturm und ein Balkon. Im Innenhof wurde auf Eisenkonsolen ein hölzerner, verglaster Umgang auf Höhe des zweiten Stockwerks angebracht, von dem aus Türen direkt in die Zimmer führten.
1880 wurde das Schloss in ein Museum umgewandelt und die Sammlungen wurden durch Kustoden des Kunsthistorischen Museums in Wien neu aufgestellt.
1913 wählte der österreichische Thronfolger Franz Ferdinand Schloss Ambras zur Sommerresidenz. Zugleich mit notwendigen Adaptierungsarbeiten wollte man den Bauzustand des 16. Jahrhunderts wiederherstellen und die neugotischen Zubauten wurden entfernt.
1919 ging das Schloss als ehemaliger kaiserlicher Besitz in den der Republik Österreich über und ab 1936 diente das Hochschloss wieder Museumszwecken.
Nach der Evakuierung der Sammlungen im Zweiten Weltkrieg wurde die Verwaltung ab 1950 durch das Kunsthistorische Museum übernommen, 1976 wurde die einzigartige Habsburger Porträtgalerie eingerichtet.
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